Während der Akademiezeit James Kirks ist Carol Marcus Labortechnikerin. Gary Mitchell, ein enger Freund Jims, stellt sie einander vor und beinahe heiraten sie. Aus ihrer Verbindung entsteht jedoch der gemeinsame Sohn David, von dessen Existenz Kirk lange Jahre nichts ahnt.
Kirk ist ein Draufgänger und Frauenheld und somit ganz anders als sein Bruder Sam Kirk. Dieser arbeitet als Biologe auf Deneva und hat eine Frau und einen Sohn, Peter. Sam und dessen Frau sterben jedoch auf Deneva, als die Kolonie von einer parasitären Spezies angegriffen wird, nur der Sohn kann noch vor der Enterprise gerettet werden und überlebt.
Als Kommandant der Enterprise ist Kirk gut mit Pille und Spock befreundet. Auf einer seiner ersten Missionen dient Gary Mitchell als Steuermann unter ihm auf der Enterprise. Als das Schiff den Rand der Galaxie überquert, führt das schließlich zum Tode seines Freundes.
Nach der legendären 5-Jahres-Mission der Enterprise wird er zum Admiral befördert. Während der V'Ger-Krise übernimmt Kirk erneut das Kommando der Enterprise und behält es vorerst. Als Spocks Körper stirbt, seine Katra jedoch gerettet werden kann, entschließt er sich zu Entführung der Enterprise und einer direkten Befehlsverweigerung, um ihm zu helfen. Auf der Mission zur Rettung Spocks, bringt Kirk zwei große Opfer. Er sieht sich gezwungen sein Schiff zu vernichten, damit es nicht den Klingonen in die Hände fällt und sein Sohn David wird von Klingonen getötet. Er vergibt ihnen den Tod seines Sohnes niemals.
Zwar kann Spock gerettet werden, Kirk wird jedoch wieder zum Captain degradiert und erhält das Kommando über die Enterprise-A. Das Schiff kommandiert es bis zu seinem Ruhestand.
Bereits im Ruhestand nimmt Kirk am Jungfernflug der Enterprise-B teil und wird bei ihrer Rettung in den Nexus gezogen. Lange Zeit gilt er als tot, wird jedoch im 24. Jahrhundert von Captain Picard aus dem Nexus geholt, um Soran aufzuhalten, der ein ganzes Sonnensystem zerstören will. Es gelingt, doch Jim Kirk stirbt dabei heldenhaft.
