Chakotay ist von indianischer Abstammung (Apache) und hat sich einen natürlichen Instinkt für die Rituale anderer Völker und Spezies bewahrt. Als Vermächtnis seiner Abstammung trägt er eine indianische Tätowierung auf der Stirn.
Doch als seine Heimatwelt Dorvan V durch ein Abkommen zwischen der Föderation und dem Cardassianischen Reich zu einem Teil der entmilitarisierten Zone und dadurch den Cardassianern nahezu schutzlos ausgeliefert wurde, schloss er sich dem Maquis an. Der Maquis kämpfte für die Freiheit und Sicherheit der ehemaligen Föderationskolonien im Grenzbereich.
Er hatte das Kommando über ein Maquis-Schiff, auf dem auch B'Elanna Torres und Tuvok als Spoin waren. Es wurde in den Delta-Quadranden gezogen. Die Voyager sucht nach dem Schiff und strandet ebenfalls im Delta-Quadranten. Beide Crews, Sternenflotte und Maquis müssen sich trotz unterschiedlicher Ansichten zusammenreißen und gemeinsam mit der Voyager einen Weg nach Hause finden.
Cakotay wurde auch deswegen von Captain Janeway zum Ersten Offizier ernannt.