2254 macht James Kirk seinen Abschluss an der Sternenflottenakademie. Kirk wird zum einzigen Absolventen in der Geschichte der Akademie, der die Kobayashi Maru-Simulation (ein Test, bei dem man nicht gewinnen kann) erfolgreich besteht. Er manipulierte die Simulation so, dass ein Siegen doch möglich wurde. Kirk erhielt später sogar für originelles Denken eine Auszeichnung.

Nach erfolgreichem Abschluss der Akademie, wird Kirk zum Lieutenant befördert und auf die U.S.S. Farragut NCC-1647 versetzt.
2261 wird David Marcus, Sohn von Carol Marcus und James Kirk geboren. Carol bittet Kirk sich nicht in die Erziehung seines Sohnes einzumischen. Dies führte dazu, dass Kirk David erst 2285 wieder sah. Im selben Jahr wird David allerdings Opfer eines klingonischen Angriffs auf dem Planeten Genesis.

2264 erhält Kirk, der mittlerweile Captain ist, das Kommando über die U.S.S. Enterprise NCC-1701 und startete zu seiner historischen Fünf-Jahres-Mission.
2269 wird der Enterprise-Captain schließlich zum Admiral befördert, übernimmt dann aber 2271 wieder das Kommando über die Enterprise und wird 2286 wegen Befehlsverweigerung zum Captain degradiert. 2286 wird Kirk Captain der U.S.S. Enterprise NCC-1701-A und tritt 2293 seinen Ruhestand an.

Noch im selben Jahr nahmen er, Scotty und Chekov beim Jungfernflug der U.S.S. Enterprise NCC-1701-B teil. Durch einen Unfall auf dem Schiff der Excelsior-Klasse, das Kirk wenige Minuten zuvor aus dem Energieband namens Nexus gerettet hat, wird der ehemalige Enterprise-Captain in jenen Nexus gezogen. Nach diesem Vorfall wurde James T. Kirk offiziell für Tod erklärt
Tatsächlich starb Kirk aber erst im Jahr 2371, nachdem er von Captain Jean-Luc Picard, Kommandant der U.S.S. Enterprise NCC-1701-D, aus der Welt des Nexus' als Unterstützung im Kampf gegen den Wissenschaftler Soran geholt wurde. (Star Trek: Generations)